По мнению некоторых исследователей, в 1941 г. «Аврору» планировали исключить из состава флота, однако этому помешала начавшаяся Великая Отечественная война. Когда создалась угроза выхода немецких войск к Ленинграду, крейсер был немедленно включён в систему противовоздушной обороны Кронштадта. Ещё в июне 1941 г. курсанты «Авроры» ушли на фронт, затем началось постепенное сокращение экипажа крейсера (к началу войны — 260 чел.), который распределяли на действующие корабли Балтийского флота либо на фронт.
К началу войны «Аврора» имела десять 130-мм орудий, четырёх 76,2-мм зенитных орудий, трёх 45-мм пушек, одного пулемёта «Максим». С июля 1941 г. с «Авроры» начали демонтировать её артиллерийское вооружение и использовать его либо на других кораблях (например, на канонерках Чудской военной флотилии), либо использовать в составе сухопутных батарей. 9 июля 1941 г. из 9 130-мм орудий крейсера сформировали артиллерийскую батарею специального назначения. Из изысканных в арсеналах Ленинграда и Кронштадта орудий вскоре сформировали и 2-ую батарею, и обе были переданы 42-ой армии Ленинградского фронта. В истории обороны Ленинграда они известны как батарея «А» («Аврора») и батарея «Б» («Балтиец» / «Большевик»). Из собственно экипажа «Авроры» в личном составе батареи «А» было лишь малое количество. По наступающему врагу батарея «А» впервые открыла огонь 6 сентября 1941 г. Затем в течение недели батарея вела бой с немецкими танками, сражаясь в полном окружении до последнего снаряда. К исходу восьмого дня боёв из 165 человек личного состава вышли к своим только 26.
Сам же крейсер «Аврора» принял участие в боевых действиях под Ленинградом 8 сентября 1941 г. Оставшемуся на корабле экипажу приходилось отражать налёты немецкой авиации, и 16 сентября, по свидетельствам очевидцев, зенитчикам «Авроры» удалось сбить один вражеский самолёт. При этом «Аврора» постоянно находилась под артиллерийским обстрелом, который время от времени вели немецкие батареи вплоть до окончательного снятия блокады Ленинграда. Всего за время войны крейсер получил не менее 7 попаданий. В конце ноября условия обитания на крейсере стали невыносимыми, и экипаж перевели на берег.
Так о скромном, но всё же значимом участии «Авроры» в обороне Ленинграда высказался нарком ВМФ СССР Н. Г. Кузнецов:
«Крейсер «Аврора» не представлял серьёзной боевой ценности, но нёс посильную службу все годы войны. На долю отдельных кораблей выпадает долголетняя служба, даже и после того, как они "потеряли" первоначальные боевые качества. Таков крейсер «Аврора».

В середине 1944 г. было решено создать Ленинградское Нахимовское военно-морское училище. Часть нахимовцев планировалось разместить на плавучей базе, которой временно должна была стать «Аврора». Однако по решению А. А. Жданова крейсер «Аврора» должен был быть навечно установлен на Неве, «как памятник активного участия моряков Балтийского флота в свержении буржуазного Временного правительства». Тут же начались работы по восстановлению водонепроницаемости корпуса крейсера, получившего многочисленные повреждения. В течение более чем трёхлетнего капитального ремонта (с середины июля 1945 г. по середину ноября 1948 г.) были отремонтированы: корпус, гребные винты, бортовые паровые машины, бортовые гребные валы, кронштейны валов бортовых машин, оставшиеся котлы; также было проведено переустройство в связи с новой функцией корабля-плавбазы. (К сожалению, это переустройство негативным образом сказалось на сохранении исторического облика крейсера. Кстати, на это также повлияло участие «Авроры» в роли «Варяга» в одноименном фильме, снятом в 1947 г.) 17 ноября 1948 г. крейсер впервые занял своё место на вечной стоянке на Большой Невке. Сразу же на «Авроре» была размещена выпускная рота нахимовцев. С этого времени и до 1961 г. стало традицией для нахимовцев-выпускников жить и служить на «Авроре».

Постановлением СМ РСФСР №1327 от 30 августа 1960 г. «Авроре» был придан официальный статус корабля-памятника, охраняемого государством. С 1961 г. в музей, который существовал на корабле с 1950 г. по инициативе нескольких офицеров, был открыт свободный вход, а его экспозиция расширена. Вскоре «Аврора» стала одним из популярных мест в городе.

Окончательная канонизация «Авроры», превращение её в корабль-символ произошло в 1967 г., когда в честь 50-летнего юбилея революции 1917 г. «Аврора» вновь произвела холостой выстрел из бакового 152-мм орудия ровно в 21 ч. 45 мин. В феврале 1968 г. крейсер был награждён вторым по значимости в стране орденом — Октябрьской революции. Так, «Аврора», однажды став первым орденоносным кораблём, стала и первым дважды орденоносным кораблём в истории советского ВМФ.